Bem-vindo ao Condado de Hope, Montana, terra dos livres e corajosos, mas também lar de um culto apocalíptico fanático conhecido como The Project at Eden's Gate, que está ameaçando a liberdade da comunidade. Enfrente o líder do culto, Joseph Seed e os Arautos, e acenda o fogo da resistência que libertará a comunidade sitiada. Neste mundo expansivo, seus limites e criatividade serão testados contra o maior e mais cruel inimigo que Far Cry já viu. Vai ser selvagem e vai ficar estranho, mas contanto que você mantenha seu juízo sobre você, os moradores do Condado de Hope podem ficar tranquilos sabendo que você é o farol de esperança deles.

O jogo se passa no fictício Condado de Hope, em Montana, onde um pregador chamado Joseph Seed ganhou destaque na região. Seed acredita que foi escolhido para proteger o povo do Condado de Hope de um "colapso inevitável" e estabeleceu uma congregação chamada Portão do Éden. Aparentemente, isso é para cumprir sua missão de levar o povo à salvação; na realidade, Seed é um pregador radical e Eden's Gate é um culto apocalíptico militarista. Sob seu governo, Portão do Éden usou coerção e violência para converter à força os moradores do Condado de Hope e intimidação para impedi-los de entrar em contato com o governo federal em busca de ajuda. Quando uma tentativa de prender Seed termina com a morte de vários homens da lei, o jogador é arrastado para o conflito armado entre Eden's Gate e os residentes restantes do Condado de Hope que estão se organizando em um movimento de resistência. O jogador assume o papel do vice-xerife que é enviado ao Condado de Hope para prender Seed. Seed assumiu o título de "o Pai" e mantém o controle sobre o Condado de Hope com a ajuda de seus irmãos, conhecidos como "os Arautos": Jacob, um ex-oficial militar que supervisiona seus soldados armados; John, um advogado que conseguiu adquirir grande parte das terras no Condado de Hope para Eden's Gate; e Faith, que atua como pacifista para levar o povo a acreditar e confiar em seu irmão mais velho. Os moradores do Condado de Hope que se opõem a Seed incluem o pastor Jerome, um líder da igreja local que viu sua congregação ser tomada por Eden's Gate; Mary May, uma barman cujo pai foi assassinado pelo culto; e Nick Rye, um piloto de agrotóxicos que quer eliminar a influência do culto para construir um futuro melhor para seus filhos.